Review Article

Hooking the scientific community on thorny-headed worms: interesting and exciting facts, knowledge gaps and perspectives for research directions on Acanthocephala

Accrocher la communauté scientifique à des vers à la tête pleine d’épines : faits intéressants et passionnants, lacunes dans les connaissances et perspectives pour des orientations de recherche sur les Acanthocéphales

¹ Biogéosciences, UMR 6282 CNRS, Université de Bourgogne, 6 Boulevard Gabriel, 21000 Dijon, France
² Parasitology Center, Inc. (PCI) and Institute of Parasitic Diseases (IPD), 11445 E. Via Linda 2-419, Scottsdale, AZ 85259, United States
³ Institute of Parasitology, Slovak Academy of Sciences, Hlinkova 3, 040 01 Košice, Slovak Republic
⁴ Ruđer Bošković Institute, Bijenička cesta 54, 10000 Zagreb, Croatia
⁵ Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de México 04510, México
⁶ Institute of Parasitology, Biology Centre, Czech Academy of Sciences, Branišovská 1160/31, 370 05 České Budějovice, Czech Republic
⁷ Natural History Museum, London, Cromwell Road, London SW7 5BD, United Kingdom
⁸ Aquatic Ecology and Centre for Water and Environmental Research, University of Duisburg-Essen, Universitaetsstr. 5, 45141 Essen, Germany
⁹ Biology Department and Biological Field Station, State University of New York at Oneonta, Ravine Parkway, Oneonta, NY 13820, United States
¹⁰ Research Center One Health Ruhr, Research Alliance Ruhr, University of Duisburg-Essen, Essen, Germany

^* Corresponding author: mjperrot@u-bourgogne.fr

Received: 31 January 2023
Accepted: 6 June 2023

Abstract

Although interest in Acanthocephala seems to have reached only a small community of researchers worldwide, we show in this opinion article that this group of parasites is composed of excellent model organisms for studying key questions in parasite molecular biology and cytogenetics, evolutionary ecology, and ecotoxicology. Their shared ancestry with free-living rotifers makes them an ideal group to explore the origins of the parasitic lifestyle and evolutionary drivers of host shifts and environmental transitions. They also provide useful features in the quest to decipher the proximate mechanisms of parasite-induced phenotypic alterations and better understand the evolution of behavioral manipulation. From an applied perspective, acanthocephalans’ ability to accumulate contaminants offers useful opportunities to monitor the impacts – and evaluate the possible mitigation – of anthropogenic pollutants on aquatic fauna and develop the environmental parasitology framework. However, exploring these exciting research avenues will require connecting fragmentary knowledge by enlarging the taxonomic coverage of molecular and phenotypic data. In this opinion paper, we highlight the needs and opportunities of research on Acanthocephala in three main directions: (i) integrative taxonomy (including non-molecular tools) and phylogeny-based comparative analysis; (ii) ecology and evolution of life cycles, transmission strategies and host ranges; and (iii) environmental issues related to global changes, including ecotoxicology. In each section, the most promising ideas and developments are presented based on selected case studies, with the goal that the present and future generations of parasitologists further explore and increase knowledge of Acanthocephala.

Résumé

Bien que l’intérêt pour les acanthocéphales semble n’avoir atteint qu’un petit nombre de chercheurs dans le monde, nous montrons dans cet article que ce groupe de parasites est composé d’excellents organismes modèles pour étudier les questions en suspens en biologie moléculaire et cytogénétique, écologie évolutive et écotoxicologie. Leur ascendance partagée avec les rotifères en fait un groupe idéal pour explorer les origines du mode de vie parasitaire et les moteurs évolutifs des changements d’hôtes et des transitions environnementales. Ils présentent également des caractéristiques intéressantes pour l’étude des mécanismes proximaux sous-tendant les altérations phénotypiques induites par les parasites, et ainsi mieux comprendre l’évolution de la manipulation comportementale. D’un point de vue appliqué, la capacité des acanthocéphales à accumuler les contaminants offre des opportunités utiles pour surveiller les impacts - et évaluer les possibilités d’atténuation - des pollutions anthropiques sur la faune aquatique et développer le domaine de la parasitologie environnementale. Cependant, l’exploration de ces pistes de recherche passionnantes nécessitera de relier des connaissances fragmentaires en élargissant la couverture taxonomique des données moléculaires et phénotypiques. Dans cet article, nous présentons l’état actuel de la recherche sur les acanthocéphales selon trois axes principaux : (i) la taxonomie intégrative (y compris les outils non-moléculaires) et la phylogénie à des fins d’analyse comparative ; (ii) l’écologie et l’évolution des cycles de vie, des stratégies d’exploitation des hôtes et de transmission ; (iii) les questions environnementales liées aux changements globaux, y compris l’écotoxicologie. Dans chaque section, nous soulignons les besoins et les opportunités, en espérant que cela incitera une nouvelle génération de parasitologues à s’intéresser aux acanthocéphales.