Research Article

Soil contamination by Echinococcus multilocularis in rural and urban vegetable gardens in relation to fox, cat and dog faecal deposits

Contamination du sol par Echinococcus multilocularis dans des jardins potagers ruraux et urbains en relation avec les dépôts fécaux de renards, de chats et de chiens

¹ Chrono-Environnement, UMR UBFC/CNRS 6249 Aff. INRA, University of Bourgogne Franche-Comté, 25030 Besançon, France
² Department of Parasitology–Mycology, National Reference Centre for Echinococcoses, University Hospital of Besançon, 25030 Besançon, France
³ Entente for the Control of Zoonoses, Malzéville, 54220 Nancy, France
⁴ Epidémio-Surveillance et Circulation des Parasites dans les Environnements (ESCAPE), EA 7510, CAP SANTE, Université de Reims Champagne Ardenne, 51095 Reims Cedex, France
⁵ ANSES Nancy Laboratory for Rabies and Wildlife, National Reference Laboratory for Echinococcus spp., Wildlife Surveillance and Eco-Epidemiology Unit, Technopole Agricole et Vétérinaire, 54220 Malzéville, France
⁶ CERFE, Université de Reims Champagne-Ardenne, 08240 Boult-aux-Bois, France

^* Corresponding author: abdou_malik.da_silva@univ-fcomte.fr

Received: 26 May 2021
Accepted: 17 October 2021

Abstract

Echinococcus multilocularis eggs are deposited on the ground with the faeces of the carnivore definitive hosts. A reliable assessment of the spatial distribution of E. multilocularis eggs in environments used by humans is crucial for the prevention of alveolar echinococcosis (AE). This study was conducted in 192 rural and 71 urban vegetable gardens in AE endemic areas of north-eastern France. Its objective was to explore the relationship between the spatial distribution of E. multilocularis estimated from the collection and molecular analysis of two types of samples: faeces and soil. A total of 1024 carnivore faeces and 463 soil samples were collected and analysed by real-time PCR. No fox droppings and no positive soil samples were collected from the urban gardens. Positive soil samples, positive carnivore faeces, or both, were found in 42%, 24% and 6% of the sampled rural gardens, respectively. No significant association was found between the detection of E. multilocularis in soil samples collected from 50 gardens during a single sampling session and the extent and frequency of deposits of fox and cat faeces collected during repeated sampling sessions conducted in the previous months. In 19/50 gardens, E. multilocularis was detected in the soil while no positive faeces had been collected in the previous 12 months. Conversely, in 8/50 gardens, no soil samples were positive although positive faeces had been collected in the previous months. Collecting and analysing faeces provide information on soil contamination at a given time, while analysing soil samples provides an overview of long-term contamination.

Résumé

Les œufs d’Echinococcus multilocularis sont déposés sur le sol avec les fèces des carnivores hôtes définitifs. Une évaluation fiable de la distribution spatiale des œufs d’E. multilocularis dans les environnements utilisés par l’homme est cruciale pour la prévention de l’échinococcose alvéolaire (EA). La présente étude a été conduite dans 192 jardins potagers ruraux et 71 jardins potagers urbains des zones endémiques d’EA du nord-est de la France. Son objectif était d’explorer la relation entre la distribution spatiale d’E. multilocularis estimée à partir de la collecte et de l’analyse moléculaire de deux types d’échantillons : des fèces et du sol. Au total, 1024 fèces et 463 échantillons de sol ont été collectés et analysés par PCR en temps réel. Aucun excrément de renard et aucun échantillon de sol positif n’a été collecté dans les jardins urbains. Des échantillons de sol positifs, des fèces de carnivores positives ou les deux ont été trouvés dans 42 %, 24 % et 6 % des jardins ruraux échantillonnés. Aucune association significative n’a été trouvée entre la détection d’E. multilocularis dans les échantillons de sol collectés dans 50 potagers lors d’une unique session d’échantillonnage et l’importance et la fréquence des dépôts de fèces de renards et de chats collectées lors d’échantillonnages répétés conduits au cours des mois précédents. Dans 19/50 potagers, E. multilocularis a été détecté dans le sol alors qu’aucun excrément positif n’avait été collectés dans les 12 mois précédents. A l’inverse, dans 8/50 potagers aucun échantillon de sol n’était positif alors que des fèces positives avait été collectées dans les mois précédents. La collecte et l’analyse de fèces renseignent sur la contamination du sol à un instant donné, alors que l’analyse d’échantillons de sol fournissent un aperçu de la contamination à long terme.