Research Article

An Irish cocktail of flatworm, earthworm and parasite DNAs: genomics of invasive land flatworms (Geoplanidae) reveal infestations by two new Mitosporidium species (Microsporidia)

Un cocktail irlandais d’ADN de vers plats, de vers de terre et de parasites : la génomique de vers plats terrestres envahissants (Geoplanidae) révèle des infestations par deux nouvelles espèces de Mitosporidium (Microsporidia)

¹ Institute of Marine and Environmental Sciences, University of Szczecin, Szczecin, Poland
² Sustainable Agri-Food Sciences Division, Agri-Food and Biosciences Institute, Belfast, BT9 5PX, Northern Ireland, United Kingdom
³ College of Science and Engineering, James Cook University, Townsville, Qld 4811, Australia
⁴ ISYEB, Institut de Systématique, Évolution, Biodiversité (UMR7205 CNRS, EPHE, MNHN, UPMC, Université des Antilles), Muséum National d’Histoire Naturelle, CP 51, 55 rue Buffon, 75231 Paris Cedex 05, France

^* Corresponding authors: romain.gastineau@usz.edu.pl (Romain Gastineau); justine@mnhn.fr (Jean-Lou Justine)

Received: 27 May 2025
Accepted: 23 September 2025

Abstract

According to the classical Enemy Release Hypothesis, one reason for the success of invasive species is that they have escaped their predators and parasites during migration to newly invaded territories. In this context, the discovery of any parasite of an invasive species is of particular interest. Here, we report the results of genomic investigations performed on two invasive species of land flatworms (Geoplanidae) collected in Northern Ireland, Kontikia andersoni Jones, 1981, and Australoplana sanguinea (Moseley, 1877). We describe the mitogenomes and paralogous RNA genes of both species. Prey DNA was detected in both flatworm species, providing molecular evidence that their diet includes earthworms. Unexpectedly, we detected sequences assigned to the microsporidian genus Mitosporidium Haag et al., 2015, which, prior to this study, included a single species. Each land flatworm species harboured its own species of Mitosporidium. For nomenclatural reasons, we could not assign binomial names to these species; instead, we designate them as Mitosporidium sp. JL467 (in K. andersoni) and Mitosporidium sp. JL472 (in A. sanguinea). For each new Mitosporidium species, we describe the gene content of the mitogenome and the complete cluster of nuclear ribosomal RNA genes. In the absence of direct evidence of host–parasite relationships, we discuss the possible hosts of these Microsporidia, which could be the flatworms themselves or their prey; the most likely hypothesis is that they are parasites of land flatworms. Other Mitosporidium species should be sought for in native land flatworms from the Australasian region, where the two invasive flatworm species originated. Investigations on the possible pathogenic role of these parasites are needed.

Résumé

Selon l’hypothèse classique du « relâchement de la pression des ennemis », l’une des raisons du succès des espèces envahissantes est qu’elles ont échappé à leurs prédateurs et leurs parasites lors de leur migration vers les territoires nouvellement envahis. Dans ce contexte, la découverte de tout parasite d’une espèce envahissante revêt un intérêt particulier. Nous présentons ici les résultats d’études génomiques réalisées sur deux espèces envahissantes de vers plats terrestres (Geoplanidae) collectées en Irlande du Nord : Kontikia andersoni Jones (1981) et Australoplana sanguinea (Moseley (1877). Nous décrivons les mitogénomes et les gènes d’ARN paralogues des deux espèces. De l’ADN de proie a été détecté chez les deux espèces de vers plats, apportant une preuve moléculaire que leur régime alimentaire comprend des vers de terre. De manière inattendue, nous avons détecté des séquences attribuées au genre de Microsporidies Mitosporidium Haag et al., 2015, qui, avant cette étude, ne comprenait qu’une seule espèce. Chaque espèce de ver plat terrestre hébergeait sa propre espèce de Mitosporidium. Pour des raisons de nomenclature, nous n’avons pas pu attribuer de noms binomiaux à ces espèces; nous les désignons plutôt comme Mitosporidium sp. JL467 (chez K. andersoni) et Mitosporidium sp. JL472 (chez A. sanguinea). Pour chaque nouvelle espèce de Mitosporidium, nous décrivons le contenu génétique du mitogénome et le groupe complet des gènes de l’ARN ribosomique nucléaire. En l’absence de preuve directe de relations hôte-parasite, nous discutons des hôtes possibles de ces Microsporidies, qui pourraient être les vers plats eux-mêmes ou leurs proies; l’hypothèse la plus probable est qu’ils sont des parasites de vers plats terrestres. D’autres espèces de Mitosporidium devraient être recherchées chez les vers plats terrestres indigènes de la région australasienne, d’où sont originaires les deux espèces de vers plats. Des études sur le rôle pathogène de ces parasites sont nécessaires.