Research Article

Genetic diversity and structure of Oncomelania hupensis snails in an area where Schistosoma japonicum transmission has been interrupted for nearly 30 years

Diversité et structure génétique des mollusques Oncomelania hupensis dans une zone où la transmission de Schistosoma japonicum est interrompue depuis près de 30 ans

¹ Department of Epidemiology and Statistics, School of Public Health, Jiangsu Key Laboratory of Preventive and Translational Medicine for Geriatric Diseases, MOE Key Laboratory of Geriatric Diseases and Immunology, Suzhou Medical College of Soochow University, Suzhou, Jiangsu 215123, P.R. China
² Community Health Service Center of Nicheng, Pudong New Area District, Shanghai 201306, P.R. China

^* Corresponding author: Ludabing@suda.edu.cn

Received: 20 January 2025
Accepted: 26 May 2025

Abstract

China was once a major endemic zone for Schistosoma japonicum, but decades of control efforts have dramatically reduced transmission. Suzhou City, in Jiangsu Province, a former hyperendemic area, achieved transmission interruption in 1995. However, the intermediate host Oncomelania hupensis persists and new habitats in non-endemic villages pose resurgence risks if parasites are reintroduced. To evaluate genetic resilience and dispersal potential, we analyzed six O. hupensis populations (214 snails) from ecologically distinct habitats in Wuzhong district, Suzhou (2018 to 2021): Guangfu (GF20 and GF21: wetlands), Jinting (JT18, JT19, and JT20: isolated island), and Dongshan (DS19: lakeside hills). Using nine microsatellite loci, we identified 91 alleles and assessed genetic diversity, structure, and demography. All populations exhibited low observed heterozygosity (Ho < 0.5), with bottlenecks detected in GF21, GF20, and JT20. Paradoxically, infinite effective population sizes (Ne) at 95% CI upper limits suggested retained adaptive potential. Significant genetic differentiation (F_ST = 0.287, p < 0.01) reflected habitat-driven isolation: Jinting’s island populations diverged markedly from Dongshan and Guangfu, while bidirectional gene flow (Nm > 1) between Guangfu’s temporally sampled populations indicated sustained genetic connectivity over time. DIYABC modeling traced JT20’s ancestry to admixture between Jinting (JT18) and Guangfu (GF20) sources, implicating flood-mediated dispersal. Despite local control efficacy, snails retain resilience via large Ne. These findings mandate habitat-tailored strategies: habitat modification and intensified molluscicide campaigns in Guangfu and targeted eradication of Jinting’s isolated populations. Integrating genetic surveillance into snail monitoring programs will be critical to sustaining transmission interruption and achieving elimination in ecologically complex regions.

Résumé

La Chine était autrefois une zone d’endémie majeure pour Schistosoma japonicum, mais des décennies de lutte ont permis de réduire considérablement la transmission. La ville de Suzhou, dans la province du Jiangsu, ancienne zone hyperendémique, a réussi à interrompre la transmission en 1995. Cependant, l’hôte intermédiaire Oncomelania hupensis persiste et la création de nouveaux habitats dans des villages non endémiques présente un risque de résurgence en cas de réintroduction du parasite. Afin d’évaluer la résilience génétique et le potentiel de dispersion, nous avons analysé six populations d’O. hupensis (214 mollusques) provenant d’habitats écologiquement distincts dans le district de Wuzhong, à Suzhou (2018 à 2021) : Guangfu (GF20 et GF21 : zones humides), Jinting (JT18, JT19 et JT20 : île isolée) et Dongshan (DS19 : collines au bord du lac). À l’aide de neuf loci microsatellites, nous avons identifié 91 allèles et évalué la diversité génétique, la structure et la démographie. Toutes les populations présentaient une faible hétérozygotie observée (Ho < 0,5), avec des goulots d’étranglement détectés dans GF21, GF20 et JT20. Paradoxalement, des tailles de population effectives infinies (Ne) aux limites supérieures de l’IC à 95 % suggéraient un potentiel adaptatif conservé. Une différenciation génétique significative (F_ST = 0,287, P < 0,01) reflétait un isolement lié à l’habitat : les populations insulaires de Jinting divergeaient nettement de Dongshan et de Guangfu, tandis qu’un flux génétique bidirectionnel (Nm > 1) entre les populations échantillonnées temporellement de Guangfu indiquait une connectivité génétique soutenue au fil du temps. La modélisation DIYABC a retracé l’ascendance de JT20 jusqu’au mélange entre les sources de Jinting (JT18) et de Guangfu (GF20), impliquant une dispersion médiée par les inondations. Malgré l’efficacité du contrôle local, les mollusques conservent leur résilience grâce à un Ne important. Ces résultats nécessitent des stratégies adaptées à l’habitat : modification de l’habitat, intensification des campagnes de lutte antimolluscicide à Guangfu et éradication ciblée des populations isolées de Jinting. L’intégration de la surveillance génétique aux programmes de surveillance des mollusques sera essentielle pour maintenir l’interruption de la transmission et parvenir à l’élimination dans les régions écologiquement complexes.