Research Article

Helminth diversity and seasonality of Angiostrongylus cantonensis in hedgehogs from Mallorca

Diversité des helminthes et saisonnalité d’Angiostrongylus cantonensis chez les hérissons de Majorque

¹ Parasitology and Mediterranean Ecoepidemiology Research Group, University of the Balearic Islands, 07122 Palma, Spain
² Consorci per a la Recuperació de la Fauna de les Illes Balears (COFIB), 07002 Santa Eugènia, Spain
³ Animal Demography and Ecology Unit, IMEDEA (CSIC-UIB), Miquel Marquès 21, 07190 Esporles, Spain
⁴ CIBER de Enfermedades Infecciosas, Instituto de Salud Carlos III, C/Monforte de Lemos 3–5, Pabellón 11, Planta 0, 28029 Madrid, Spain

^* Corresponding author: claudia.paredes@uib.es

Received: 16 May 2024
Accepted: 17 October 2024

Abstract

Sentinel surveillance plays a critical role in monitoring pathogen circulation, assessing potential threats for species conservation, and evaluating the risk of spillover to human populations. This study provides a comprehensive exploration of helminth parasites in the Mediterranean-distributed hedgehog species Atelerix algirus in Mallorca, Balearic Islands. Using an integrated approach that combines necropsies and morphological and molecular identifications using the COI gene, we identified 11 helminth taxa in 135 hedgehogs, representing half of those that died at the local wildlife hospital in Mallorca between 2019 and 2022. We report an overall A. cantonensis prevalence of 11.5% and confirm the first case of a subclinical neuroangiostrongyliasis infection in a wildlife host. Infection prevalences over the year revealed that only two species, the nematode A. cantonensis and the cestode Mathevotaenia sp., had a seasonal pattern, with most A. cantonensis cases occurring in autumn and, to a lesser extent, Mathevotaenia sp. cases in winter. This pattern is probably due to the higher abundance and greater activity of snails and slugs (intermediate hosts) during these seasons, with important implications for public health and strategies for prevention of neuroangiostrongyliasis. Other key findings include a high prevalence (88.1%) of the lungworm Crenosoma striatum and detection of the acanthocephalan Moniliformis saudi for the first time in A. algirus. We anticipate that our study will facilitate surveillance efforts and clarify species identities in future studies. Given the lethal effects of A. cantonensis infection in hedgehogs, further studies are needed to evaluate the threat this parasite represents to European wildlife.

Résumé

La surveillance sentinelle joue un rôle essentiel dans le suivi de la circulation des agents pathogènes, l’évaluation des menaces potentielles pour la conservation des espèces et l’évaluation du risque de propagation aux populations humaines. Cette étude, réalisée à Majorque dans les îles Baléares, fournit une exploration complète des helminthes parasites chez l’espèce de hérisson Atelerix algirus, qui est répartie dans les pays méditerranéens. En utilisant une approche intégrée qui combine des autopsies et des identifications morphologiques et moléculaires basées sur le gène COI, nous avons identifié 11 taxons d’helminthes chez 135 hérissons, représentant la moitié de ceux qui sont morts à l’hôpital local pour la faune sauvage de Majorque entre 2019 et 2022. Nous rapportons une prévalence globale d’Angiostrongylus cantonensis de 11,5 % et confirmons le premier cas d’infection par neuroangiostrongylose subclinique chez un hôte sauvage. Les prévalences d’infection au cours de l’année ont révélé que seules deux espèces, le nématode A. cantonensis et le cestode Mathevotaenia sp., présentaient un schéma saisonnier, la plupart des cas d’A. cantonensis survenant en automne et ceux de Mathevotaenia sp., dans une moindre mesure, en hiver. Ce schéma est probablement dû à la plus grande abondance et à la plus grande activité des escargots et des limaces (hôtes intermédiaires) pendant ces saisons, avec des implications importantes pour la santé publique et les stratégies de prévention de la neuroangiostrongylose. D’autres résultats clés incluent une prévalence élevée (88,1 %) du nématode pulmonaire Crenosoma striatum et la détection de l’acanthocéphale Moniliformis saudi pour la première fois chez A. algirus. Nous prévoyons que notre étude facilitera les efforts de surveillance et clarifiera les identités des espèces dans les études futures. Compte tenu des effets mortels de l’infection par A. cantonensis chez les hérissons, d’autres études sont nécessaires pour évaluer la menace que ce parasite représente pour la faune européenne.