Research Article

Transcriptome changes of liver fluke Opisthorchis viverrini in diabetic hamsters

Modifications du transcriptome de la douve du foie Opisthorchis viverrini chez les hamsters diabétiques

¹ Department of Parasitology, Faculty of Medicine, Khon Kaen University, Khon Kaen 40002, Thailand
² Cholangiocarcinoma Research Institute, Khon Kaen University, Khon Kaen 40002, Thailand
³ Institute for Urban Disease Control and Prevention, Department of Disease Control, Ministry of Public Health, Bangkok 10220, Thailand
⁴ Department of Medical Technology, Faculty of Allied Health Sciences, Nakhonratchasima College, Nakhon Ratchasima 30000, Thailand
⁵ Centre for Research and Development of Medical Diagnostic Laboratories, Faculty of Associated Medical Sciences, Khon Kaen University, Khon Kaen 40002, Thailand
⁶ Biomedical Sciences Program, Graduate School, Khon Kaen University, Khon Kaen 40002, Thailand

^* Corresponding author: apisch@kku.ac.th

Received: 7 September 2023
Accepted: 27 August 2024

Abstract

A recent study in hamsters showed that infection with the liver fluke Opisthorchis viverrini in diabetic hosts worsens the severity of hepatobiliary disease. However, the effects of diabetes on the worm’s phenotype and gene expression pattern remain unknown. This study investigated the impact of diabetes on the global gene expression and development of O. viverrini in diabetic hamsters. Parasitological parameters were assessed, and mRNA sequencing with bioinformatic analysis was performed. The study revealed that worm establishment rates in diabetic hamsters were directly correlated with fasting plasma glucose levels. Interestingly, worms collected from diabetic hosts exhibited stunted growth and reduced egg production. Transcriptomic analysis revealed significant alterations in gene expression, with 4314 and 567 differentially expressed genes at 21- and 35-days post-infection, respectively. Gene ontology enrichment analysis highlighted changes in biological processes related to stress response, metabolism, and cellular organization. Notably, genes associated with parasite virulence, including granulin, tetraspanins, and thioredoxins, showed significant upregulation in diabetic hosts. These findings demonstrate the profound impact of host diabetic status on O. viverrini development and gene expression, providing insights into the complex interplay between host metabolism and parasite biology, including molecular adaptations of O. viverrini in hosts. This study contributes to our understanding of opisthorchiasis in the context of metabolic disorders and may inform future strategies for disease management in diabetic human populations.

Résumé

Une étude récente sur les hamsters a montré que l’infection par la douve du foie Opisthorchis viverrini chez les hôtes diabétiques aggrave la gravité de la maladie hépatobiliaire. Cependant, les effets du diabète sur le phénotype et le profil d’expression génétique du ver restent inconnus. Cette étude a examiné l’impact du diabète sur l’expression génétique globale et le développement d’O. viverrini chez les hamsters diabétiques. Les paramètres parasitologiques ont été évalués et un séquençage de l’ARNm avec analyse bioinformatique a été effectué. L’étude a révélé que les taux d’établissement des vers chez les hamsters diabétiques étaient directement corrélés au taux de glucose plasmatique à jeun. Il est intéressant de noter que les vers récupérés auprès d’hôtes diabétiques présentaient une croissance retardée et une production d’œufs réduite. L’analyse transcriptomique a révélé des altérations significatives de l’expression génétique, avec 4 314 et 567 gènes exprimés de manière différentielle à 21 et 35 jours après l’infection, respectivement. L’analyse d’enrichissement de l’ontologie génétique a mis en évidence des changements dans les processus biologiques liés à la réponse au stress, au métabolisme et à l’organisation cellulaire. Notamment, les gènes associés à la virulence du parasite, en particulier la granuline, les tétraspanines et les thiorédoxines, ont montré une régulation positive significative chez les hôtes diabétiques. Ces résultats démontrent l’impact profond du statut diabétique de l’hôte sur le développement et l’expression génétique d’O. viverrini, offrant un aperçu de l’interaction complexe entre le métabolisme de l’hôte et la biologie du parasite, y compris les adaptations moléculaires d’O. viverrini chez les hôtes. Cette étude contribue à notre compréhension de l’opisthorchiase dans le contexte des troubles métaboliques et peut éclairer les futures stratégies de gestion de la maladie pour les populations humaines diabétiques.