Research Article

Myxozoan survey of thicklip grey mullet Chelon labrosus reinforces successful radiation of Myxobolus in mugiliform hosts

Un inventaire des myxozoaires du mulet lippu Chelon labrosus confirme le rayonnement réussi de Myxobolus chez les hôtes mugiliformes

¹ ICBAS – School of Medicine and Biomedical Sciences, University of Porto, Rua Jorge Viterbo Ferreira no. 228, 4050-313 Porto, Portugal
² TOXRUN – Toxicology Research Unit, University Institute of Health Sciences, CESPU, CRL, 4585-116 Gandra, Portugal
³ Faculty of Sciences (FCUP), University of Porto, Rua do Campo Alegre, s/n, FC4, 4169-007 Porto, Portugal
⁴ Instituto de Investigação e Inovação em Saúde (i3S), University of Porto, Rua Alfredo Allen no. 208, 4200-135 Porto, Portugal

^* Corresponding author: srrocha@icbas.up.pt

Received: 13 March 2023
Accepted: 16 June 2023

Abstract

A myxozoan survey was performed on specimens of thicklip grey mullet Chelon labrosus (Risso) captured from the Douro River estuary, northern Portugal. Eleven new species, all belonging to the genus Myxobolus Bütschli, 1882 (M. abdominalis n. sp., M. aestuarium n. sp., M. caudalis n. sp., M. chelonari n. sp., M. cucurbitiformis n. sp., M. douroensis n. sp., M. intestinicola n. sp., M. invictus n. sp., M. labicola n. sp., M. peritonaei n. sp., and M. pinnula n. sp.) are described based on microscopic and molecular data, confirming the known high radiation of these myxozoans in mullets. Additionally, Myxobolus pupkoi Gupta et al., 2022 is reported for the first time from C. labrosus, bringing forth a novel case of morphological plasticity between geographic isolates. We consider that molecular-based comparisons are imperative for the description of mugiliform-infecting Myxobolus, with distance estimation further matching two of the novel Myxobolus spp. with sphaeractinomyxon types previously reported from another Portuguese estuary. This finding supports sphaeractinomyxon as specific life cycle counterparts of Myxobolus that infect mullets. Phylogenetic analyses of 18S rDNA retrieved a monophyletic clade of mugiliform-infecting myxobolids comprising well-supported lineages of species parasitizing mullets from the genera Chelon, Mugil, Crenimugil, and Planiliza. The existence of more than one Chelon- and Planiliza-infecting lineage reveals that myxobolids parasitized members of these genera multiple times during their evolution. Lastly, the elevated number of unmatched sphaeractinomyxon sequences included in the Chelon-infecting lineages clearly shows that Myxobolus diversity hosted by this genus remains underrated.

Résumé

Un inventaire des myxozoaires a été réalisé sur des spécimens de mulets lippus Chelon labrosus (Risso) capturés dans l’estuaire du fleuve Douro, au nord du Portugal. Onze nouvelles espèces, toutes appartenant au genre Myxobolus Bütschli, 1882 (M. abdominalis n. sp., M. aestuarium n. sp., M. caudalis n. sp., M. chelonari n. sp., M. cucurbitiformis n. sp., M. douroensis n. sp., M. intestinicola n. sp., M. invictus n. sp., M. labicola n. sp., M. peritonaei n. sp. et M. pinnula n. sp.) sont décrites sur la base de données microscopiques et moléculaires, confirmant le rayonnement connu de ces myxozoaires chez les mulets. De plus, Myxobolus pupkoi Gupta et al., 2022 est signalé pour la première fois chez C. labrosus, démontrant un nouveau cas de plasticité morphologique entre des isolats géographiques. Nous considérons que les comparaisons moléculaires sont impératives pour la description des Myxobolus infectant les mugiliformes, l’estimation de la distance correspondant en outre à deux des nouveaux Myxobolus spp. avec des types de sphaeractinomyxons précédemment signalés dans un autre estuaire portugais. Cette découverte soutient les sphaeractinomyxons en tant que contreparties spécifiques du cycle de vie de Myxobolus qui infectent les mulets. Les analyses phylogénétiques de l’ADNr 18S ont montré un clade monophylétique de Myxobolidae infectant les mugiliformes, comprenant des lignées robustes d’espèces parasitant les mulets des genres Chelon, Mugil, Crenimugil et Planiliza. L’existence de plusieurs lignées infectant Chelon et Planiliza révèle que les Myxobolidae ont parasité des membres de ces genres plusieurs fois au cours de leur évolution. Enfin, le nombre élevé de séquences de sphaeractinomyxons non appariées incluses dans les lignées infectant Chelon montre clairement que la diversité de Myxobolus hébergée par ce genre reste sous-estimée.