Research Article

Truly a hyperparasite, or simply an epibiont on a parasite? The case of Cyclocotyla bellones (Monogenea, Diclidophoridae)

Vraiment un hyperparasite, ou simplement un épibionte sur un parasite ? Le cas de Cyclocotyla bellones (Monogenea, Diclidophoridae)

¹ Department of Zoology, Swedish Museum of Natural History, Box 50007, 104 05 Stockholm, Sweden
² Université des Sciences et de la Technologie Houari Boumediene, Faculté des Sciences Biologiques, Laboratoire de Biodiversité et Environnement: Interactions - Génomes, BP 32, El Alia Bab Ezzouar, Alger, Algérie
³ Institut Systématique Évolution Biodiversité (ISYEB), Muséum National d’Histoire Naturelle, CNRS, Sorbonne Université, EPHE, Université des Antilles, 57 rue Cuvier, CP 51, 75231 Paris Cedex 05, France

^* Corresponding author: justine@mnhn.fr

Received: 26 November 2021
Accepted: 5 May 2022

Abstract

Cyclocotyla bellones Otto, 1823 (Monogenea, Diclidophoridae) is one of the few monogenean species reported as hyperparasitic: the worms dwell on cymothoid isopods, themselves parasites of the buccal cavity of fishes. We present here observations based on newly collected monogenean specimens from Ceratothoa parallela (Otto, 1828), an isopod parasite of Boops boops off Algeria and also investigated its diet to address whether Cy. bellones is indeed a hyperparasite, i.e., whether it feeds on the isopod. We also compared the body shape of various monogeneans belonging to the same family as Cy. bellones, the Diclidophoridae, including Choricotyle cf. chrysophryi Van Beneden & Hesse, 1863, collected from Pagellus acarne off Algeria. No morphological character of the anterior organs suggested any special adaptation in Cy. bellones to the perforation of the crustacean cuticle. The wall of the oesophagus and of the intestine of Cy. bellones was lined with a dark pigment similar to what is usually observed in haematophagous polyopisthocotyleans, and which is derived from ingested fish blood. We noticed that an anterior elongate stem exists only in diclidophorids dwelling on parasitic isopods and never in those attached to the gills. We hypothesize that the anterior stem of the body of Cy. bellones is an anatomical adaptation for the monogenean to feed on the fish while dwelling on the isopod. We thus consider that Cy. bellones is an epibiont of the parasitic crustacean, as it uses it merely as an attachment substrate, and is not a true hyperparasite.

Résumé

Cyclocotyla bellones Otto, 1823 (Monogenea, Diclidophoridae) est l’une des rares espèces de monogènes signalées comme hyperparasites : les vers vivent sur des isopodes cymothoïdes, eux-mêmes parasites de la cavité buccale des poissons. Nous présentons ici des observations basées sur des spécimens de monogènes nouvellement collectés de Ceratothoa parallela (Otto, 1828), un isopode parasite de Boops boops au large de l’Algérie et avons également étudié son régime alimentaire pour déterminer si Cy. bellones est bien un hyperparasite (c’est-à-dire, se nourrit-il de l’isopode ?). Nous avons également comparé la morphologie de divers monogènes appartenant à la même famille que Cy. bellones, les Diclidophoridae, dont Choricotyle cf. chrysophryi Van Beneden & Hesse, 1863, collecté sur Pagellus acarne au large de l’Algérie. Aucun caractère morphologique des organes antérieurs ne suggérait d’adaptation particulière à la perforation de la cuticule des crustacés chez Cy. bellones. La paroi de l’œsophage et de l’intestin de Cy. bellones était tapissée d’un pigment foncé semblable à ce que l’on observe habituellement chez les Polyopisthocotylea hématophages, et qui est issu du sang de poisson ingéré. Nous avons remarqué qu’une partie allongée antérieure n’existe que chez les Diclidophoridae vivant sur des isopodes parasites et jamais chez ceux attachés aux branchies. Nous émettons l’hypothèse que la partie antérieure du corps de Cy. bellones est une adaptation anatomique permettant au monogène de se nourrir du poisson tout en vivant sur l’isopode. Nous considérons donc que Cy. bellones est un épibionte du crustacé parasite, puisqu’il ne l’utilise que comme substrat pour son attachement, et n’est pas un véritable hyperparasite.