Research Article

Anatomical distribution of Toxoplasma gondii in naturally and experimentally infected lambs

Distribution anatomique de Toxoplasma gondii chez des agneaux infectés naturellement et expérimentalement

¹ French Agency for Food, Environmental and Occupational Health and Safety (ANSES), INRAE, École Nationale Vétérinaire d’Alfort, UMR BIPAR, Animal Health Laboratory, 14 rue Pierre et Marie Curie, Maisons-Alfort 94700, France
² National Reference Centre on Toxoplasmosis, Toxoplasma Biological Reference Centre, CHU Reims and EA7510, SFR CAP-Santé, University of Reims Champagne-Ardenne, USC EpiToxo Anses, Reims 51095, France
³ Epidemiology Unit, Animal Health Laboratory, French Agency for Food, Environmental and Occupational Health and Safety (ANSES), University Paris-Est, 14 rue Pierre et Marie Curie, Maisons-Alfort 94700, France
⁴ École Nationale Vétérinaire d’Alfort, 7 avenue du Général de Gaulle, Maisons-Alfort 94700, France

^* Corresponding author: radu.blaga@vet-alfort.fr

Received: 27 April 2021
Accepted: 10 January 2022

Abstract

Consumption of raw or undercooked meat containing Toxoplasma gondii tissue cysts is one of the main sources of infection for humans worldwide. Among the various species intended for human consumption, sheep appear to be a high risk for human infection. The present study focused on the detailed anatomical distribution of Toxoplasma gondii in naturally and experimentally infected lambs using fresh and frozen samples of various pieces of meat, from a public health perspective. The first objective was to rank the edible parts intended for human consumption according to the detectable parasite burden by real-time PCR targeting the 529-bp repeated element. The second objective was to evaluate the impact of freezing by comparing the detection efficiency of the quantitative PCR between fresh and frozen tissues, as imports of lamb carcasses/cuts may arrive frozen or chilled. The highest estimated parasite loads were observed in skeletal muscles, and more particularly in edible portions such as quadriceps femoris muscle, intercostal muscles, deltoid muscle and diaphragm, with a significant difference in detectable parasite burden between fresh and frozen samples (p < 0.0001) or natural and experimental infection (p < 0.0001). Thoracic and pelvic limbs (3278–1048 parasites/g muscle) were ranked at the top of the list. Toxoplasma gondii DNA was detected in all the edible parts of lamb studied. These results suggest that lamb meat represents a risk for consumers. Further investigations are needed in order to confirm these differences in larger numbers of animals and in different breeds.

Résumé

La consommation de viande crue ou insuffisamment cuite contenant des kystes tissulaires de Toxoplasma gondii est l’une des principales sources d’infection pour l’homme dans le monde. Parmi les différentes espèces destinées à la consommation humaine, le mouton apparaît à haut risque d’infection humaine. La présente étude s’est concentrée sur une distribution anatomique détaillée de Toxoplasma gondii chez des agneaux infectés naturellement et expérimentalement à l’aide d’échantillons frais et congelés de divers morceaux de viande, du point de vue de la santé publique. Classer les parties comestibles destinées à la consommation humaine, selon la charge parasitaire détectable par une PCR en temps réel ciblant l’élément répété de 529 pb était un premier objectif. Un second objectif était d’évaluer l’impact de la congélation en comparant l’efficacité de détection de la PCR quantitative entre les tissus frais et congelés, car les importations de carcasses/coupes d’agneau peuvent arriver congelées ou réfrigérées. Les charges parasitaires estimées les plus élevées ont été observées dans les muscles squelettiques et plus particulièrement dans les parties comestibles telles que le quadriceps fémoral, les muscles intercostaux, le deltoïde et le diaphragme avec une différence significative de charge parasitaire détectable entre les échantillons frais et congelés (p < 0,0001) ou l’infection naturelle et expérimentale (p < 0,0001). Les membres thoraciques et pelviens (3278 à 1048 parasites/g de muscle) ont été classés en tête de liste. L’ADN de T. gondii a été détecté dans toutes les parties comestibles étudiées de l’agneau. Ces résultats suggèrent que l’agneau représente un risque pour les consommateurs. Des investigations supplémentaires doivent être effectuées afin de confirmer les différences mentionnées ci-dessus chez plus d’animaux et dans différentes races.