Research Article

The unusual cytoarchitecture of “vitelline follicles” in freshwater blood flukes of the genus Sanguinicola (Digenea, Aporocotylidae)

Cytoarchitecture inhabituelle des « follicules vitellins » chez les digènes infectant le sang des poissons d’eau douce, du genre Sanguinicola (Digenea, Aporocotylidae)

¹ Institute for Biology of Inland Waters, Russian Academy of Sciences, 152742 Borok, Yaroslavl Province, Russia
² Department of Life Sciences, Natural History Museum, Cromwell Road, SW7 5BD London, United Kingdom

^* Corresponding author: poddubnaya@ibiw.ru

Received: 6 August 2021
Accepted: 11 October 2021

Abstract

This is the first study assessing the cytoarchitecture of the vitellarium of members of the freshwater, teleost-infecting lineage of blood-flukes (Aporocotylidae). The vitelline cytoarchitecture of two innominate species of Sanguinicola from freshwater fishes in Russia showed that vitelline cells at different stages of maturation are widely distributed throughout much of the body and are mixed with other cell types. The latter feature indicates that use of the term “follicular vitellarium” is inappropriate for species of this genus. An additional characteristic of the vitelline cells in these Sanguinicola spp. is their ability to form long, pseudopodia-like extensions of the peripheral cytoplasm that contact neighbouring vitelline cells and sarcoplasmic extensions, forming both heterologous and homologous intercellular junctions. Within the vitelline duct lumen, the cytoplasm of mature vitelline cells is filled with regular clusters (0.5–1.0 μm in diameter), comprising 10–30 vitelline globules, which have heterogeneous contents and electron-lucent lipid droplets (1.1–1.7 μm in diameter), but no apparent modifications of vitelline globules occur within the vitelline duct. The flattened, ciliated, epithelial lining of the common vitelline duct contains intra-epithelial nuclei, its luminal surface bears shallow lamellae and adjacent cells are adjoined by apical septate junctions. All of these observations, when compared to the marine Aporocotyle simplex, likely represent additional characteristics supporting the divergent evolutionary lineages of marine and freshwater aporocotylids.

Résumé

Il s’agit de la première étude évaluant la cytoarchitecture du vitellarium des membres de la lignée des digènes (Aporocotylidae) infectant le sang des téléostéens d’eau douce. La cytoarchitecture vitelline de deux espèces non nommées de Sanguinicola de poissons d’eau douce de Russie a montré que les cellules vitellines à différents stades de maturation sont largement distribuées dans une grande partie du corps et sont mélangées avec d’autres types cellulaires. Cette dernière caractéristique indique que l’utilisation du terme « vitellarium folliculaire » est inappropriée pour les espèces de ce genre. Une caractéristique supplémentaire des cellules vitellines de ces Sanguinicola spp. est leur capacité à former de longues extensions du cytoplasme périphérique ressemblant à des pseudopodes, qui entrent en contact avec les cellules vitellines voisines et les extensions sarcoplasmiques, formant des jonctions intercellulaires à la fois hétérologues et homologues. Dans la lumière du canal vitellin, le cytoplasme des cellules vitellines mûres est rempli de grappes régulières (0,5 à 1,0 μm de diamètre), comprenant 10 à 30 globules vitellins, qui ont des contenus hétérogènes et des gouttelettes lipidiques (1,1 à 1,7 μm de diamètre) transparentes aux électrons, mais aucune modification apparente des globules vitellines ne se produit dans le canal vitellin. Le revêtement épithélial aplati et cilié du canal vitellin commun contient des noyaux intra-épithéliaux, sa surface luminale porte des lamelles peu profondes et les cellules adjacentes sont jointes par des jonctions septées apicales. Toutes ces observations, comparées à Aporocotyle simplex qui est marin, représentent probablement des caractéristiques supplémentaires soutenant que les lignées évolutives des Aporocotylidae marins et d’eau douce sont divergentes.