Research Article

Molecular data reshape our understanding of the life cycles of three digeneans (Monorchiidae and Gymnophallidae) infecting the bivalve, Donax variabilis: it’s just a facultative host!

Les données moléculaires remodèlent notre compréhension des cycles de vie de trois Digènes (Monorchiidae et Gymnophallidae) parasites du bivalve Donax variabilis : ce n’est qu’un hôte facultatif !

¹ Department of Biology, 205 Fort Johnson Road, College of Charleston, Charleston, 29412 SC, USA
² Department of Biology, Division of Natural Sciences, University of South Carolina Upstate, 1800 University Way, Spartanburg, 29303 SC, USA

^* Corresponding author: deburoni@cofc.edu

Received: 14 December 2020
Accepted: 11 March 2021

Abstract

The coquina, Donax variabilis, is a known intermediate host of monorchiid and gymnophallid digeneans. Limited morphological criteria for the host and the digeneans’ larval stages have caused confusion in records. Herein, identities of coquinas from the United States (US) Atlantic coast were verified molecularly. We demonstrate that the current GenBank sequences for D. variabilis are erroneous, with the US sequence referring to D. fossor. Two cercariae and three metacercariae previously described in the Gulf of Mexico and one new cercaria were identified morphologically and molecularly, with only metacercariae occurring in both hosts. On the Southeast Atlantic coast, D. variabilis’ role is limited to being a facultative second intermediate host, and D. fossor, an older species, acts as both first and second intermediate hosts. Sequencing demonstrated 100% similarities between larval stages for each of the three digeneans. Sporocysts, single tail cercariae, and metacercariae in the incurrent siphon had sequences identical to those of monorchiid Lasiotocus trachinoti, for which we provide the complete life cycle. Adults are not known for the other two digeneans, and sequences from their larval stages were not identical to any in GenBank. Large sporocysts, cercariae (Cercaria choanura), and metacercariae in the coquinas’ foot were identified as Lasiotocus choanura (Hopkins, 1958) n. comb. Small sporocysts, furcocercous cercariae, and metacercariae in the mantle were identified as gymnophallid Parvatrema cf. donacis. We clarify records wherein authors recognized the three digenean species but confused their life stages, and probably the hosts, as D. variabilis is sympatric with cryptic D. texasianus in the Gulf of Mexico.

Résumé

La telline, Donax variabilis, est un hôte intermédiaire connu de digènes Monorchiidae et Gymnophallidae. Le nombre limité de critères morphologiques pour identifier les hôtes et les stades larvaires des parasites sont à la base de confusion dans la littérature. Dans cette étude nous avons identifié par séquençage les tellines collectées sur la côte Atlantique des États-Unis. Nous démontrons que les séquences pour D. variabilis dans GenBank sont incorrectes et que celle du spécimen américain est en fait celle de D. fossor. Deux cercaires et trois métacercaires décrites au préalable dans le Golfe du Mexique ainsi qu’une nouvelle cercaire ont été identifiées morphologiquement et par séquençage. Les métacercaires seules infectent les deux hôtes. Sur la côte sud-est Atlantique, D. variabilis a un rôle limité à seulement celui de second hôte intermédiaire facultatif, et D. fossor, une espèce plus ancienne, est premier et second hôte intermédiaire. Le séquençage a montré 100 % de similarité entre les stades larvaires de chacun des trois digènes. Des sporocystes avec des cercaires à queue simple et les métacercaires dans le siphon inhalant ont des séquences identiques à celles de Lasiotocus trachinoti, pour qui nous donnons le cycle complet. Les adultes des deux autres digènes ne sont pas connus et les séquences des stades larvaires ne sont identiques à aucune dans GenBank. Des sporocystes de grande taille, les cercaires (Cercaria choanura) et les métacercaires enkystées dans le pied des tellines sont identifiées comme étant Lasiotocus choanura (Hopkins, 1958) n. comb. Des petits sporocystes avec des furcocercaires et des métacercaires dans le manteau des tellines sont identifiées comme étant le gymnophallide Parvatrema cf. donacis. Nous clarifions les rapports de la littérature dans lesquels les auteurs ont reconnu les trois espèces de digènes mais ont confondu leurs stades larvaires et probablement les hôtes étant donné que D. variabilis vit en sympatrie avec l’espèce cryptique D. texasianus dans le Golfe du Mexique.