Research Article

A tripartite survey of hyperparasitic fungi associated with ectoparasitic flies on bats (Mammalia: Chiroptera) in a neotropical cloud forest in Panama

Étude tripartite des champignons hyperparasites associés aux mouches ectoparasites des chauves-souris (Mammalia, Chiroptera) dans une forêt néotropicale au Panama

¹ Department of Ecology, Environment and Evolution, La Trobe Institute for Molecular Science Bundoora, Victoria 3083, Australia
² Current address: Hawkesbury Institute for the Environment, Western Sydney University, Science Road, Richmond, New South Wales 2753, Australia
³ Department of Animal Ecology, Utrecht University, Padualaan 8, 3584 CH Utrecht, The Netherlands
⁴ Department of Organismic and Evolutionary Biology, Harvard University, 26 Oxford Street, Cambridge, Massachusetts 02138, USA
⁵ Department of Psychological and Brain Sciences, University of Delaware, 105 The Green, Newark, Delaware 19716, USA
⁶ Painted Sky Road, Reading, Pennsylvania 19606, USA
⁷ Institute of Evolutionary Ecology and Conservation Genomics, University of Ulm, Albert-Einstein Allee 11, 89081 Ulm, Germany
⁸ Smithsonian Tropical Research Institute, Apartado Postal 0843-03092, Balboa, Panama
⁹ Herbario UCH, Universidad Autónoma de Chiriquí, Apartado Postal 0427, David, Panama

^* Corresponding author: dhaelewaters@fas.harvard.edu

Received: 17 November 2017
Accepted: 5 March 2018

Abstract

The Darién province in eastern Panama is one of the most unexplored and biodiverse regions in the world. The Chucantí Nature Reserve, in Serranía de Majé, consists of a diverse tropical cloud forest ecosystem. The aim of this research was to explore and study host associations of a tripartite system of bats, ectoparasitic flies on bats (Diptera, Streblidae), and ectoparasitic fungi (Ascomycota, Laboulbeniales) that use bat flies as hosts. We captured bats at Chucantí, screened each bat for presence of bat flies, and screened collected bat flies for presence of Laboulbeniales. We mistnetted for 68 mistnet hours and captured 227 bats representing 17 species. We captured Micronycteris schmidtorum, a species previously unreported in Darién. In addition, we encountered the rarely collected Platyrrhinus dorsalis, representing the westernmost report for this species. Of all captured bats, 148 carried bat flies (65%). The number of sampled bat flies was 437, representing 16 species. One species represents a new country record (Trichobius anducei) and five species represent first reports for Darién (Basilia anceps, Anatrichobius scorzai, Nycterophilia parnelli, T. johnsonae, T. parasiticus). All 74 bat fly species currently reported in Panama are presented in tabulated form. Of all screened bat flies, 30 bore Laboulbeniales fungi (7%). Based on both morphology and large ribosomal subunit (LSU) sequence data, we delimited 7 species of Laboulbeniales: Gloeandromyces nycteribiidarum (newly reported for Panama), G. pageanus, G. streblae, Nycteromyces streblidinus, and 3 undescribed species. Of the 30 infected flies, 21 were Trichobius joblingi. This species was the only host on which we observed double infections of Laboulbeniales.

Résumé

La province de Darién dans l’est du Panama est l’une des régions les plus inexplorées et les plus riches en biodiversité au monde. La réserve naturelle du Chucantí, à Serranía de Majé, est constituée d’un écosystème forestier tropical varié. Le but de cette recherche était d’explorer et d’étudier les associations hôtes d’un système tripartite de chauves-souris, de mouches ectoparasites sur chauves-souris (Diptera, Streblidae) et de champignons ectoparasites (Ascomycota, Laboulbeniales) utilisant des diptères de chauves-souris comme hôtes. Nous avons capturé des chauves-souris à Chucantí, criblé chaque chauve-souris pour la présence de diptères, et criblé les diptères recueillis pour la présence de Laboulbeniales. Nous avons utilisé des filets japonais pendant 68 heures et avons capturé 227 chauves-souris représentant 17 espèces. Nous avons capturé Micronycteris schmidtorum, une espèce précédemment non rapportée de Darién. En outre, nous avons rencontré l’espèce rarement collectée Platyrrhinus dorsalis, ce qui représente la mention la plus occidentale de cette espèce. De toutes les chauves-souris capturées, 148 portaient des diptères (65%). Le nombre de diptères échantillonnés était de 437, représentant 16 espèces. Une espèce représente une nouvelle mention pour ce pays (Trichobius anducei) et cinq espèces représentent les premières mentions pour Darién (Basilia anceps, Anatrichobius scorzai, Nycterophilia parnelli, T. johnsonae, T. parasiticus). Les 74 espèces de diptères de chauves-souris actuellement signalées au Panama sont présentées sous forme de tableau. Parmi tous les diptères examinés, 30 portaient des champignons Laboulbeniales (7%). Sur la base de la morphologie et des données des séquences d’ADNr LSU, nous avons délimité 7 espèces de Laboulbeniales : Gloeandromyces nycteribiidarum (nouvelle mention pour Panama), G. pageanus, G. streblae, Nycteromyces streblidinus et 3 espèces non décrites. Sur les 30 mouches infectées, 21 étaient des Trichobius joblingi. Cette espèce est le seul hôte sur lequel nous avons observé des doubles infections de Laboulbeniales.