Original contribution

Development of Trichosomoides nasalis (Nematoda: Trichinelloidea) in the murid host: evidence for larval growth in striated muscle fibres

Développement de Trichosomoides nasalis (Nematoda : Trichinelloidea) chez le muridé hôte : mise en évidence de la croissance larvaire dans les fibres musculaires striées

¹ Département de Biologie Animale, Faculté des Sciences et Techniques, Université Cheikh Anta Diop de Dakar, BP5005 Dakar, Sénégal
² ARC-Onderstepoort Veterinary Institute, Private Bag X05, Onderstepoort 0110, South Africa
³ Centre de Biologie et de Gestion des Populations (UMR INRA/ IRD/CIRAD/Montpellier Supagro), Campus de Baillarguet, CS 30016, 34988 Montferrier sur Lez Cedex, France
⁴ IRD, UR 022 CBGP-Bel Air BP 1386, Dakar CP 18524, Sénégal
⁵ UMR BIPAR, Anses, ENVA, UPEC, Laboratory for Animal Health, Anses Maisons-Alfort, 23, avenue du Général de Gaulle, 94706 Maisons-Alfort, France
⁶ Parasitologie comparée, UMR 7205 CNRS, Muséum National d’HistoireNaturelle, CP52, 61, rue Buffon, 75231 Paris Cedex 05, France

^* Correspondence: Odile Bain. E-mail: bain@mnhn.fr

Received: 7 October 2011
Accepted: 21 November 2011

Abstract

Trichosomoides nasalis (Trichinelloidea) is a parasite of Arvicanthis niloticus (Muridae) in Senegal. Female worms that harbour dwarf males in their uteri, occur in the epithelium of the nasal mucosa. Young laboratory-bred A. niloticus were either fed females containing larvated eggs or intraperitoneally injected with motile first-stage larvae recovered from female uteri. Both resulted in successful infection. Organs examined during rodent necropsy were blood and lymphatic circulatory systems (heart, large vessels, lymphnodes), lungs, liver, kidneys, thoracic and abdominal cavities, thoracic and abdominal muscular walls, diaphragm, tongue, and nasal mucosa. Development to adult nasal stages took three weeks. Recovery of newly hatched larvae from the peritoneal fluid at four-eight hours after oral infection suggests a direct passage from the stomach or intestinal wall to the musculature. However, dissemination through the blood, as observed with Trichinella spiralis, cannot be excluded even though newly hatched larvae of T. nasalis are twice as thick (15 μm). Developing larvae were found in histological sections of the striated muscle of the abdominal and thoracic walls, and larvae in fourth moult were dissected from these sites. Adult females were found in the deep nasal mucosa where mating occurred prior to worms settling in the nasal epithelium. The present study shows a remarkable similarity between T. nasalis and Trichinella species regarding muscle tropism, but the development of T. nasalis is not arrested at the late first-larval stage and does not induce transformation of infected fibres into nurse cells. T. nasalis seems a potential model to study molecular relations between trichinelloid larvae and infected muscle fibres.

Résumé

Trichosomoides nasalis (Trichinelloidea) est parasite d’Arvicanthis niloticus (Muridae) au Sénégal. Les vers femelles, qui contiennent des mâles nains intra-utérins, résident dans l’épithélium de la muqueuse nasale. De jeunes A. niloticus d’élevage ont ingéré des femelles avec des oeufs larvés, ou ils ont été inoculés par voie intrapéritonéale avec des larves écloses de stade 1, mobiles, extraites des utérus des femelles. Les rongeurs se sont parasités avec les deux protocoles. Les organes examinés à l’autopsie des rongeurs ont été les systèmes sanguin et lymphatique (coeur, gros vaisseaux, ganglions lymphatiques), les poumons, le foie, les reins, les cavités thoracique et abdominale, les parois musculaires thoracique et abdominale, le diaphragme, la langue et la muqueuse nasale. Le développement jusqu’au stade adulte s’effectue en trois semaines. La récolte de larves nouveau-nées dans le liquide péritonéal quatre-huit heures après l’infection orale suggère un passage direct de la paroi digestive vers la musculature. Cependant, une dissémination par le sang, telle qu’elle est observée avec Trichinella spiralis, ne peut être exclue bien que les larves à l’éclosion de T. nasalis soient deux fois plus épaisses (15 μm). Les larves en développement ont été trouvées dans les parois musculaires abdominale et thoracique et elles ont été identifiées sur coupes histologiques dans les fibres musculaires. Les larves en mue 4 ont été récoltées dans l’abdomen et le thorax, ainsi que, pour les femelles seulement, dans la partie profonde de la muqueuse nasale où l’accouplement a lieu, avant l’installation des femelles dans l’épithélium nasal. Cette étude met en évidence une remarquable similitude entre T. nasalis et les espèces de Trichinella – le tropisme musculaire –, cependant, le développement de T. nasalis ne s’arrête pas au stade 1 âgé et il n’induit pas la transformation des fibres infectées en cellules-nourricières. T. nasalis pourrait être un modèle intéressant pour étudier les mécanismes moléculaires des relations entre les larves de trichinelloïdes et les fibres musculaires infectées.