Mémoire

Ocular oxyspirurosis of primates in zoos: intermediate host, worm morphology, and probable origin of the infection in the Moscow zoo

Oxyspirurose oculaire de primates de zoos: hôtes intermédiaires, morphologie du ver, et origine probable de l’infection dans le zoo de Moscou

¹ Centre of Parasitology of A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution, Leninskii pr., 33, 119071 Moscow, Russia
² Muséum National d’Histoire Naturelle, USM307, Parasitologie comparée et Modèles expérimentaux, 61, rue Buffon, CP52, 75231 Paris cedex 05, France

^* Correspondence: Odile Bain. Tel.: 33 (0)1 40 79 34 97 – Fax: 33 (0)1 40 79 34 99. E-mail: bain@mnhn.fr

Received: 18 June 2007
Accepted: 20 September 2007

Abstract

Over the last century, only two cases of ocular oxyspirurosis were recorded in primates, both in zoos, and two species were described: in Berlin, Germany, Oxyspirura (O.) conjunctivalis from the lemurid Microcebus murinus, later also found in the lorisid Loris gracilis; in Jacksonville, Florida, O. (O.) youngi from the cercopithecid monkey Erythrocebus patas. In the present case from the Moscow zoo, oxyspirurosis was recorded in several species of Old World lemuriforms and lorisiforms, and some South American monkeys. i) The intermediate host was discovered to be a cockroach, as for O. (O.) mansoni, a parasite of poultry. The complete sequence identity between ITS-1 rDNA from adult nematodes of the primate and that of the larval worms from the vector, Nauphoete cinerea, confirmed their conspecificity. ii) Parasites from Moscow zoo recovered from Nycticebus c. coucang were compared morphologically to those from other zoos. The length and shape of the gubernaculum, used previously as a distinct character, were found to be variable. However, the vulvar bosses arrangement, the distal extremity of left spicule and the position of papillae of the first postcloacal pair showed that the worms in the different samples were not exactly identical and that each set seemed characteristic of a particular zoo. iii) The presence of longitudinal cuticular crests in the infective stage as well as in adult worms was recorded. Together with several other morphological and biological characters (long tail and oesophagus, cockroach vector), this confirmed that Oxyspirura is not closely related to Thelazia, another ocular parasite genus. iv) The disease in the Moscow zoo is thought to have started with Nycticebus pygmaeus imported fromVietnam, thus the suggestion was that Asiatic lorisids were at the origin of the Moscow set of cases. The natural host(s) for the Berlin and Jacksonville cases remain unknown but they are unlikely to be the species found infected in zoos. Consequently the notion of type hosts is artificial and the three agents of oxyspirurosis are provisionally placed in the taxon O. (O.) conjunctivalis.

Résumé

Deux cas seulement d’oxyspirurose ont été signalés chez les primates au cours du siècle dernier, tous deux dans des zoos, et deux espèces ont été décrites : à Berlin, Allemagne, Oxyspirura (O.) conjunctivalis chez le lémuridé Microcebus murinus, retrouvé aussi chez le lorisidé Loris gracilis ; à Jacksonville, Floride, O. (O.) youngi chez le cercopithecidé Erythrocebus patas. L’oxyspirurose a été observée chez plusieurs espèces de lémuriformes et lorisiformes de l’Ancien Monde, et chez des singes d’Amérique du Sud dans le cas étudié ici, au zoo de Moscou. i) L’hôte intermédiaire a été identifié, c’est une blatte, comme pour O. (O.) mansoni, parasite des poules. La séquence d’ITS-1 ADNr des nématodes adultes récoltés chez le primate est identique à celle des larves récoltées chez le vecteur, Nauphoete cinerea, ce qui confirme leur conspécificité. ii) L’analyse morphologique comparée des parasites du zoo de Moscou récoltés chez Nycticebus c. coucang et de ceux des autres zoos a été effectuée. Le gubernaculum, utilisé précédemment comme caractère distinctif, apparaît variable en taille et forme. Cependant, l’arrangement des bosses cuticulaires de la région vulvaire, l’extrémité distale du spicule gauche et la position des papilles de la première paire postcloacale montrent que la morphologie des spécimens de diverses provenances n’est pas identique et semble caractéristique de chaque zoo. iii) Des crêtes cuticulaires longitudinales chez le stade infectant ainsi que chez l’adulte sont mises en évidence. Ce trait, joint à d’autres caractères morphologiques et biologiques (queue et oesophage longs ; blatte comme hôte intermédiaire), confirment qu’Oxyspirura est éloigné de Thelazia, également parasite oculaire. iv) Au zoo de Moscou, il semble que la maladie ait débuté avec Nycticebus pygmaeus importé du Vietnam, et les lorisidés asisatiques seraient ici à l’origine des cas observés. L’hôte (ou les hôtes) naturel(s) des cas de Berlin et de Jacksonville restent inconnus, mais il est peu probable que ce soient les espèces trouvées infectées dans ces zoos. Il en résulte que la notion d’hôte-type est ici artificielle et les trois agents d’oxyspirurose sont placés provisoirement dans le taxon O. (O.) conjunctivalis.